En février 1995, la section de l'histoire culturelle et de l'art du Nouveau-Brunswick a été créée à partir des premières désignations de la collection, dans le but de regrouper certains objets ayant un rapport direct avec le Nouveau-Brunswick. Le contenu de la collection va des exemplaires uniques d'objets originaux à de petits ensembles d'objets semblables en passant par de vastes collections d'objets axés sur le même thème. De manière générale, les artéfacts de cette collection ont été produits ou utilisés par des Néo-Brunswickois à l’intérieur de la province. Bien qu'il y ait des exceptions à cette définition, et que certains aspects de l'Histoire du Nouveau-Brunswick soient traités dans le cadre d'autres disciplines des sciences humaines, cette désignation a permis de constituer des collections dont la gestion tant intellectuelle que physique est plus logique. Actuellement, la section de l'histoire culturelle et de l'art du Nouveau-Brunswick est consacrée aux beaux-arts, à l'art décoratif, à l'histoire culturelle des Premières Nations du Nouveau-Brunswick, aux jouets, jeux et sports et à certains aspects de la photographie.Le MNB abrite environ 2700 tableaux, sculptures, dessins et gravures retraçant l'évolution des beaux-arts au Nouveau-Brunswick. Dans son ensemble, ce regroupement donne l'aperçu le plus complet de l'évolution et du développement de l'une des facettes les plus dynamiques et représentatives de la vie culturelle du Nouveau-Brunswick.

Les collections contiennent actuellement plus de 400 meubles et accessoires d'ameublement fabriqués par une cinquantaine d'artisans, notamment Thomas Nisbet, J. et J.D. Howe, Lordly, Howe et Company, ainsi que de superbes spécimens de chaises Windsor fabriquées dans la province. Les collections d'objets de céramique et de verre représentent environ 1250 pièces de toutes formes fabriquées par une soixantaine d'artisans. La grande majorité des pièces sont typiques de la fin du XXesiècle. Cette période a été ajoutée récemment à la collection d'artisanat du Nouveau-Brunswick ainsi qu'à la collection Astrid Brunner du MNB. La collection d’objets de la province en métal ouvré renferme les œuvres d'une soixantaine d'orfèvres néo-brunswickois, dont Alexander et John Munro, Richard Thompson et William N. Venning pour le XIXe siècle, et Elma Johnston McKay pour le XXesiècle.

La collection de costumes et accessoires est surtout composée de vêtements civils confectionnés dans la province et portés par des Néo-Brunswickois. Actuellement, elle comporte environ 5000 pièces. La collection de textiles est constituée de 2700 objets non vestimentaires d'usage domestique utilisés et fabriqués au Nouveau-Brunswick, ou fabriqués à l'extérieur, mais utilisés dans la province. Cette collection, surtout représentée par la literie (courtepointes, couvre-lits, draps et couvertures) s'est enrichie de la Collection John Corey de textiles domestiques, ainsi que d'un bel ensemble d'une centaine de modèles de marquoirs.

Les collections ayant trait aux cultures autochtones regroupent environ 1000 objets fabriqués et utilisés par les Premières Nations dont les territoires traditionnels correspondaient à l'actuel Nouveau-Brunswick. Bien que l’on sache en général peu de choses sur ceux ou celles qui les ont fabriqués, la structure chronologique de la collection montre qu’ils ont été particulièrement prolifiques à la fin du XIXe et au début du XXe siècle. Nombre de ces objets ont été fabriqués pour être vendus hors de la communauté. Du fait de la nature particulièrement éphémère de certains matériaux utilisés (éclisses de frêne teintes, piquants de porc-épic, broderie de poil d'orignal et broderie perlée), des précautions particulières doivent être prises pour l'exposition et l'entreposage. Le musée possède de superbes collections de vannerie, de décorations en piquants de porc-épic et de broderies perlées. Certains de ces objets sont d'une nature culturelle délicate, leur valeur ayant été à l’origine sacrée ou religieuse.

Le musée abrite aussi une collection de 1000 jouets, jeux et articles de sport composée presque exclusivement de matériel et d'équipements utilisés par des Néo-Brunswickois. Cette collection recèle un important ensemble de poupées et d'accessoires. La collection d’articles de sport est constituée d'un bel assortiment de patins fabriqués localement ainsi que d'un petit ensemble très intéressant de mouches à saumon.

Les collections du Nouveau-Brunswick comptent également un ensemble substantiel de spécimens produits par les premiers procédés photographiques (c.-à-d. des images uniques : daguerréotypes, ambrotypes et ferrotypes) utilisés dans la province. Des négatifs, des diapositives sur verre, des appareils photo et du matériel photographique en forment le noyau.